ARTIGOS ORIGINAIS
ALTERAÇÕES LIPÍDICAS EM PACIENTES COM CÂNCER COLORRETAL EM FASE PÓS-OPERATÓRIA: ENSAIO CLÍNICO RANDOMIZADO E DUPLO-CEGO COM FUNGOS AGARICUS SYLVATICUS
Lipidic Alterations in Patients with Colorectal Cancer in Post-Surgery Phase: A Randomized and Double-Blind Clinical Trial with Agaricus sylvaticus Fungus
Renata Costa Fortes1, Andresa Lima Melo2; Viviane Lacorte RecÔva2; Maria Rita Carvalho Garbi Novaes3
1Universidade de Brasília (DF)/ Faculdade de Ciências e Educação Sena Aires (GO); 2Faculdade de Medicina da Escola Superior em Ciências da Saúde do Distrito Federal/ ESCS/ FEPECS (DF); 3Universidade de Brasília (DF)/ Faculdade de Medicina da Escola Superior em Ciências da Saúde do Distrito Federal ESCS/ FEPECS (DF) - Brasil.
RESUMO: Introdução: Alterações no metabolismo lipídico são comuns em pacientes com câncer. Fungos medicinais podem exibir atividade hipolipidêmica. Objetivo: Avaliar os efeitos da suplementação dietética com fungos Agaricus sylvaticus no perfil lipídico de pacientes com câncer colorretal em fase pós-operatória. Métodos: Ensaio clínico randomizado, duplo-cego, placebo-controlado, realizado no Hospital de Base do Distrito Federal por seis meses. Amostra constituída por 56 pacientes, estádios I, II e III, separados em dois grupos: placebo e suplementado com Agaricus sylvaticus (30mg/kg/dia). Resultados analisados pelos programas Microsoft Excel 2003 e SPSS 14.0 com p = 0.05. Resultados: O grupo Agaricus sylvaticus apresentou níveis séricos iniciais de colesterol total de 207.36±52.67mg/dL, lipoproteína de baixa densidade de 120.79±44.02mg/dL e triglicérides de 181.64±187.52mg/dL. Após seis meses de suplementação, observou-se redução para 191.11±39.72mg/dL (p = 0.01), 103.08±39.20mg/dL (p = 0.0001) e 168.04±146.91mg/dL (p = 0.18), respectivamente. No grupo placebo, observou-se aumento não-significativo de colesterol total (p = 0.08) e aumento significativo de lipoproteína de baixa densidade (p = 0.01) e triglicérides (p = 0.0001). Não foram observadas, em ambos os grupos, alterações significantes nos níveis de lipoproteína de alta densidade e lipoproteína de muito baixa densidade. Conclusão: Os resultados sugerem que a suplementação dietética com Agaricus sylvaticus pode melhorar significativamente o perfil lipídico de pacientes com câncer colorretal em fase pós-operatória.
Descritores: Agaricus sylvaticus, fungos medicinais, alterações metabólicas, metabolismo lipídico, câncer colorretal.
INTRODUÇÃO
O câncer, enfermidade crônica
multicausal, caracterizado pelo crescimento e
desenvolvimento desordenado das células, é uma das maiores
causas de óbito da humanidade, sendo considerado um
sério problema de saúde
pública1.
O desenvolvimento das neoplasias malignas resulta da interação entre fatores endógenos
e ambientais, destacando-se a dieta como um dos
principais fatores de risco na etiologia dos diversos tipos
de câncer1-3.
Dentre as principais alterações
metabólicas induzidas pelos tumores avançados,
observam-se depleção dos depósitos lipídicos, aumento da
lipólise, aumento do turnover de glicerol e ácidos graxos
livres, redução da lipogênese e,
conseqüente, hiperlipidemia2.
Evidências científicas têm demonstrado que
a suplementação dietética com fungos medicinais é
capaz de exibir atividade hipolipidêmica em estudos
experimentais4-6 e
clínicos7 por conterem substâncias
que atuam na regulação do metabolismo
lipídico3.
O objetivo deste estudo foi avaliar os efeitos da suplementação dietética com fungos
Agaricus sylvaticus no perfil lipídico de pacientes com
câncer colorretal em fase pós-operatória atendidos no
Ambulatório de Proctologia do Hospital de Base do
Distrito Federal, Brasil.
MATERIAIS E MÉTODOS
Metodologia do estudo
O estudo constitui-se de um ensaio
clínico randomizado, duplo-cego, placebo-controlado,
com alocação aleatória dos pacientes. Foi aprovado
pelo Comitê de Ética em Pesquisa da Secretaria de
Estado de Saúde do Distrito Federal, sob o protocolo
no 051/2004. O termo de consentimento livre e esclarecido
foi obtido dos pacientes, cuja participação foi
voluntária. O trabalho foi desenvolvido no Ambulatório
de Proctologia do Hospital de Base do Distrito
Federal Brasil no período de novembro de 2004 a julho de 2006.
Casuística
A amostra foi constituída por 56 pacientes
(24 homens e 32 mulheres) com câncer colorretal,
estádios I (n = 12), II (n = 16) e III
(n = 28), separados em dois grupos: placebo e suplementado com
fungo Agaricus sylvaticus.
Os pacientes foram selecionados de acordo com os seguintes critérios de inclusão: pacientes
com diagnóstico confirmado de câncer colorretal, de
três meses a dois anos de intervenção cirúrgica, idade
superior a vinte anos; e de exclusão: gestantes,
lactantes, acamados, deficientes físicos, pacientes em uso de
terapia alternativa, portadores de outras doenças
crônicas não-transmissíveis e em processo de metástase.
Extrato do fungo Agaricus sylvaticus
O fungo Agaricus sylvaticus, foi obtido de
um produtor, credenciado pela Empresa Brasileira
de Agropecuária - Embrapa, da região de Tapiraí,
Estado de São Paulo. O extrato do fungo foi obtido por
imersão do material desidratado em água quente por 30
minutos, liquidificado, peneirado e seco em dissecador.
A análise da composição do
Agaricus sylvaticus foi realizada pelo Japan Food Research
Laboratories Center e revelou a presença de carboidratos
(18,51g/100g), lipídeos (0,04g/100g), ergosterol
(624mg/100g), proteínas (4,99g/100g), aminoácidos
(arginina-1,14%; lisina-1,23%; histidina-0,51%,
fenilalanina-0,92%, tirosina-0,67%, leucina-1,43%, metionina-0,32%,
valina-1,03%, alanina-1,28%, glicina-0,94%,
prolina-0,95%, ácido glutâmico-3,93%, serina-0,96%,
treonina-0,96%, ácido aspártico-1,81%, triptofano-0,32%,
cisteína-0,25%) e micronutrientes em quantidades-traço.
O extrato seco foi transformado em comprimidos, seguindo procedimento farmacotécnico. A
dosagem do fungo administrada aos pacientes foi
equivalente a 30mg/kg/dia (considerando o peso médio
da população estudada), fracionada em duas tomadas
diárias (seis comprimidos por dia, sendo três
comprimidos pela manhã e três à tarde, nos intervalos entre
as refeições) durante um período de seis
meses. Ao grupo de pacientes que recebeu o placebo, foram
administrados os comprimidos nas mesmas quantidades,
com os mesmos excipientes e valor calórico, porém sem
o extrato do fungo Agaricus sylvaticus.
Evolução clínica
Os pacientes foram acompanhados por um período de seis meses, sendo que nos três
primeiros meses, foram realizadas consultas quinzenais para
a avaliação clínica e, nos últimos três meses, as
consultas passaram a ser a cada 30 dias.
Todos os pacientes permaneceram com dieta habitual, embora durante o tratamento tenham
recebido orientações gerais sobre como manter uma
alimentação saudável. Após seis meses de
acompanhamento foi indicada dieta individualizada para todos os
pacientes e os mesmos foram encaminhados a outros
profissionais da área de saúde, quando necessário.
Foram realizados três exames laboratoriais
para análise do perfil lipídico dos pacientes: antes do
início da suplementação, após três meses de tratamento e
ao final do tratamento.
Todos os pacientes foram contactados pelos pesquisadores, semanalmente, via telefone,
para esclarecimentos de dúvidas, verificação do uso
adequado do Agaricus sylvaticus e confirmação
do agendamento, garantindo maior adesão ao
tratamento e controle sobre a continuidade do paciente
no estudo.
Foram considerados desistentes os pacientes que compareceram somente às primeiras consultas,
que não vieram às consultas durante o período de seis
meses, que fizeram menos de três exames. Aqueles
que faleceram antes do final do tratamento não foram
incluídos na amostragem.
Avaliação laboratorial
A coleta do sangue foi realizada seguindo o critério de 12h de jejum dos pacientes. O material
coletado foi depositado em tubos secos à vácuo para
a obtenção do soro, seguindo os protocolos
recomendados pela Sociedade Brasileira de Patologia Clínica
para a Coleta de Sangue Venoso8. Os exames foram
realizados no Laboratório de Patologia Clínica do
Hospital de Base da Secretaria de Estado de Saúde do
Distrito Federal. As amostras coletadas foram centrifugadas
e analisadas em aparelho TARGA 3000 _ Random Access Chemistry
Analiser, seguindo os procedimentos do laboratório. Para a determinação da análise
de colesterol total (CT), lipoproteína de alta
densidade (HDL colesterol/ HDL-c), triglicerídeos (TG),
utilizou-se o reagente para análise automatizada
col-HDL monofase marca Wiener. Os valores de
lipoproteína de baixa densidade (LDL colesterol/ LDL-c)
e lipoproteína de muito baixa densidade
(VLDL colesterol/ VLDL-c) foram calculados pela fórmula
de Friedewald (válida para triglicerídeo < 400mg/dL):
LDL = colesterol total - HDL -
(triglicerídeos/5). Os resultados dos exames foram analisados de acordo com
os valores de referência padronizados pelo
Laboratório de Análises Clínicas do referido hospital.
Análise estatística
Os valores dos lipídeos plasmáticos
apresentados foram comparados e analisados por meio
dos testes estatísticos T-student e F, utilizando-se os
programas Microsoft Excel 2003 e SPSS
(Statistical Package of the Social Sciences, SPSS
Inc, Chicago, EUA) para Windows versão 14.0, com valor
de significância de p < 0.05.
RESULTADOS
Após seis meses de acompanhamento no Ambulatório de Proctologia do Hospital de Base do
Distrito Federal, 56 pacientes com câncer colorretal
concluíram o estudo, sendo 32 mulheres (57,1%) e 24
homens (42,9%), separados nos grupos que receberam
o placebo e o fungo Agaricus sylvaticus.
Os pacientes do grupo placebo (n = 28)
tinham idade média de 59,14±12,95 anos. Com relação ao
gênero e ao estadiamento, 57,1% (n = 16) eram do
sexo feminino, sendo três do estádio I, sete do II e seis
do III, e 42,9% (n = 12) do sexo masculino, um do
estádio I, três do II e oito do III.
Os pacientes do grupo que recebeu o Agaricus
sylvaticus (n = 28) tinham idade média de 56,34
± 15,53 anos. Quanto ao gênero, 57,1%
(n = 16) eram do sexo feminino, sendo seis do estádio I, dois do II e oito
do III, e 42,9% (n = 12) do sexo masculino, dois do
estádio I, quatro do II e sete do estádio III.
Em relação à análise de colesterol total,
foram observados os seguintes resultados: o grupo
placebo tinha um colesterol total inicial de
192.71±35.70mg/dL, após três meses foi observado um aumento
(de 192.71±35.70mg/dL para 204.68±56.09mg/dL,
p = 0.08) e, no sexto mês, houve novamente um
aumento (de 192.71±35.70mg/dL para
203.32±48.78mg/dL, p = 0.08), porém estas alterações não foram
estatisticamente significativas, figura 1.
Figura 1 - Níveis plasmáticos de colesterol total de pacientes com câncer colorretal após seis meses de segmento em ensaio clínico randomizado. |
Figura 2 - Níveis plasmáticos de HDL-c, LDL-c, VLDL-c e TG dos pacientes do grupo placebo durante o período de acompanhamento. |
Figura 3 - Níveis plasmáticos de HDL-c, LDL-c, VLDL-c e TG do grupo Agaricus sylvaticus durante o período de suplementação. |
DISCUSSÃO
Foram encontrados neste estudo, 57,1% de pacientes do sexo feminino e, 42,9% do sexo
masculino. Esses dados corroboram com os estudos de
Pinho et al9 que apontam predominância de câncer
colorretal no sexo feminino comparado com o masculino na
regional estudada. Porém, na literatura, há
controvérsias em relação à incidência deste tipo de neoplasia
onde alguns estudos apontam que o mesmo incide prevalentemente em
homens10, e outros justificam igual distribuição em ambos os
sexos11.
A idade média dos pacientes foi de
59,14±12,95 anos e 56,34±15,53 anos nos grupos placebo e
Agaricus sylvaticus, respectivamente. A idade mínima foi de
23 anos e a máxima de 79 anos. Tais resultados são
confirmados pela literatura que indica maior incidência
de câncer colorretal na faixa etária entre 50 e 70
anos com possibilidades aumentadas de desenvolvimento
a partir da quarta década de
vida12.
Em relação ao estadiamento, 50,00% dos
pacientes dos grupos placebo e Agaricus
sylvaticus pertenciam ao estádio III, tanto pelo sistema TNM
como pela classificação de Dukes. Resultados similares
foram encontrados no estudo de Saad-Hossne et
al10, demonstrando retardo do diagnóstico na maioria
dos pacientes o que pode comprometer
significativamente o prognóstico.
Evidências científicas têm demonstrado
que, dentre as principais alterações metabólicas
induzidas pelas neoplasias malignas, destacam-se a
depleção dos depósitos lipídicos, o incremento da lipólise
e do turnover de glicerol e ácidos graxos livres,
além da redução da lipogênese e,
conseqüente, hiperlipidemia2,13. Esta, por sua vez, pode estar
relacionada à inibição da atividade da enzima
lipase lipoprotéica plasmática. Tanto a diminuição na
atividade da lipase lipoprotéica quanto o
aumento na lipogênese hepática são mediados por fator
de necrose tumoral alfa (TNF-a) e interleucina 1
(IL-1)14.
Além da redução da atividade da
lipase lipoprotéica, as alterações no metabolismo lipídico
estão relacionadas ao aumento da lipase
hormônio-sensível. Esses fatores culminam com conseqüente
aumento na oxidação lipídica, resultando no incremento
de ácidos graxos livres, glicerol e hipertrigliceridemia
secundária ao decréscimo na depuração sérica
dos triglicerídeos VLDL pela diminuição da atividade
da lipase lipoprotéica. Acredita-se que essas
alterações metabólicas estejam sob o controle dos mediadores
do câncer como o TNF-a. Porém, ainda não está
estabelecido se essas citocinas têm ação direta sob o
consumo das reservas lipídicas nos pacientes com
neoplasias malignas. Evidenciou-se, recentemente, a existência
de um fator de mobilização de lipídeos sintetizado pelo
tumor ou hospedeiro com câncer15.
Os principais mecanismos envolvidos com o aumento na taxa de lipólise nos pacientes com
câncer incluem redução da ingestão oral, perda ponderal,
resposta de estresse à doença, resistência à insulina e
liberação de fatores lipolíticos pelo
tumor13,14.
No presente estudo, observou-se, no grupo Agaricus
sylvaticus, redução significativa dos
níveis plasmáticos de CT e LDL-c durante todo o período
de suplementação. Resultados inversos foram
observados no grupo placebo, sugerindo a presença de
substâncias bioativas nos fungos Agaricus
sylvaticus capazes de reduzir essas frações lipídicas.
Acredita-se que os fungos medicinais são
capazes de modular o processo de carcinogênese nos
diversos estádios da doença por meio de distintos
mecanismos. Porém, os mecanismos de ação dos
princípios ativos presentes nos fungos Agaricales
e em outros fungos medicinais ainda não estão
completamente elucidados na literatura. Sugere-se que essas
ações podem ser atribuídas a componentes específicos
destes fungos como as â-glucanas, os triterpenos,
as lectinas, a arginina, a glutamina e o ergosterol.
Investigadores destacam o papel da â-glucana como
principal responsável pelos efeitos hipolipidêmicos
apresentados pelos fungos
medicinais1,2,16.
Em relação aos níveis séricos de TG,
averiguou-se, no grupo placebo deste estudo, aumento
significativo com três meses e após seis meses de
acompanhamento. Enquanto no grupo Agaricus
sylvaticus houve, no mesmo período, redução de TG, apesar de
não-significativa, inferindo novamente que o fungo
Agaricus sylvaticus é capaz de modular o metabolismo
lipídico por meio de componentes biologicamente ativos.
Estudos experimentais conduzidos em animais de laboratório têm comprovado que a administração
de determinadas espécies de fungos medicinais é capaz
de promover redução significativa do CT,
LDL-c4,5,17-20, VLDL-c5,17,
TG16-20, fosfolipídio, índice aterogênico
e da atividade da enzima 3-hidroxi-3-metilglutaril-coenzima A redutase (HMG-CoA redutase), além
do aumento do HDL-c20.
Hipóteses sugerem que os fungos
medicinais são capazes de reduzir os níveis lipídicos por meio
do aumento da excreção fecal e, particularmente, por
aumentar o receptor hepático LDL, efeitos estes
proporcionados pelas fibras
alimentares5. As lovastatinas, substâncias que se ligam às estatinas, inibidoras
da enzima HMG-CoA redutase, que catalisa a síntese
do mevalonato, podem ser detectadas em
determinados fungos medicinais e, dessa forma, atuar
conjuntamente como responsáveis pelos efeitos
observados19,21. Além disso, estudos identificaram a presença
de eritadenina, agente hipolipidêmico, presente nos
fungos medicinais, capaz de reduzir os níveis de
colesterol e outros lipídeos por meio da excreção do
colesterol ingerido e de sua decomposição
metabólica17,19, confirmando que diversas substâncias desconhecidas
podem estar presentes nos fungos e responder
igualmente pelos atributos hipolipidêmicos.
Estudos clínicos são escassos na literatura,
porém, Novaes et al7, em um ensaio clínico
randomizado, duplo-cego e placebo-controlado, comprovaram que
a suplementação com fungo Agaricus
sylvaticus em pacientes no pós-operatório de câncer colorretal, foi
capaz de reduzir os níveis de CT (p = 0.01) e LDL-c
(p > 0.05) comparado com o grupo placebo. Ainda neste
estudo, os autores observaram que os níveis de HDL-c
e VLDL-c não alteraram em ambos os grupos.
Resultados similares foram encontrados no nosso estudo,
uma vez que os valores de HDL-c e VLDL-c, nos
grupos placebo e Agaricus sylvaticus, também não
apresentaram alterações estatisticamente significantes durante
todo o período de acompanhamento.
Pesquisas científicas têm comprovado que
a principal substância que responde pelos atributos
funcionais dos fungos medicinais é a
â-glucana1-3,16. As â-glucanas, fibras alimentares
solúveis, são capazes de atuar eficazmente na redução do colesterol e de
outros lipídeos
plasmáticos16,17,22. Entretanto, os
mecanismos de ação dessas substâncias bioativas ainda não
estão totalmente esclarecidos6.
Estudos demonstram que a excreção
aumentada de ácidos biliares nas fezes ocorre devido
à ingestão de fungos medicinais, fontes de fibras, e que
a hipótese preliminar a respeito do mecanismo
redutor dos níveis de colesterol é o incremento da
excreção fecal de ácidos biliares e de
colesterol17.
Outras hipóteses indicam que as fibras
solúveis promovem alterações na absorção intestinal,
na secreção de hormônios pancreático e/ou intestinal,
no metabolismo das lipoproteínas e dos ácidos biliares
e na fermentação dos produtos e seus efeitos na
síntese hepática de colesterol, além de aumentar a
viscosidade no intestino delgado, resultando na reduzida
absorção e/ou reabsorção de ácidos biliares e de
colesterol ou triglicerídeos, reduzindo conseqüentemente os
níveis lipídicos plasmáticos. Além disso, os ácidos
graxos de cadeia curta, particularmente o propionato,
um metabólito fermentável das fibras solúveis, podem
estar envolvidos na redução das concentrações
séricas de colesterol. A atividade da HMG-CoA redutase
é também regulada por modificações nas
concentrações exógenas de
colesterol5,6.
CONCLUSÃO
Os resultados sugerem que, a
suplementação dietética com fungos
Agaricus sylvaticus é capaz de reduzir o colesterol total, LDL-c e
triglicérides, apresentando efeitos benéficos no
metabolismo lipídico e, conseqüentemente, no prognóstico
desses pacientes.
ABSTRACT: Introduction: Alterations in the lipidic metabolism are common in patients with cancer. Medicinal fungus may show hypolipidemic activity. Objective: To evaluate the effects of dietary supplementation with Agaricus sylvaticus fungus in lipidic profile of patients with colorectal cancer in post-surgery phase. Methods: Randomized, double-blind, placebo-controlled clinical trial carried out at the Federal District Base Hospital, for six months. Samples of 56 enrolled patients, stadiums phase I, II and III, divided in two groups: placebo group and group supplemented with Agaricus sylvaticus (30mg/kg/day). Results were analyzed with Microsoft Excel 2003 and SPSS 14.0 programs, with p = 0.05. Results: The Agaricus sylvaticus group had initial total cholesterol levels of 207.36±52.67mg/dL, low-density lipoprotein of 120.79±44.02mg/dL and triglycerides of 181.64±187.52mg/dL. After six months of supplementation it was observed a reduction 191.11±39.72mg/dL (p = 0.01), 103.08±39.20mg/dL (p = 0.0001) and 168.04±146.91mg/dL (p = 0.18), respectively. In the placebo group it was observed not-significant increase of total cholesterol levels (p = 0.08) and significant increase of low-density lipoprotein (p = 0.01) and triglycerides (p = 0.0001). No significant statistically alterations were observed in the levels of high-density lipoprotein and very-low-density lipoprotein in both groups. Conclusion: Results suggest that the dietary supplementation with Agaricus sylvaticus may significantly improve the lipidic profile of colorectal cancer patients in post-surgery phase.
Keywords: Agaricus sylvaticus, medicinal fungus, metabolic alterations, lipidic metabolism, colorectal cancer.
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Endereço para correspondência:
Renata Costa Fortes
QI 14. CJ J. CS 26. Guará 1 / DF
CEP: 71.015-100
Telefone: (0xx61) 9979-9463
E-mail: renatacfortes@yahoo.com.br
Recebido em 02/07/2008
Aceito para publicação em 06/05/2008
Trabalho realizado no Hospital de Base da Secretaria de Estado de Saúde do Distrito Federal, Brasília, DF.
Endereço: SMHS - Área Especial - Quadra 101. CEP: 70.330-150 - Brasília - DF - Brasil.
Pesquisa aprovada pelo Comitê de Ética em Pesquisa em Seres Humanos da Secretaria de Estado de Saúde do Distrito Federal, Brasília, DF, em 08 de julho de 2004.
Não há conflitos de interesse que possam influenciar e/ou ter influenciado os resultados da pesquisa e/ou o conteúdo do trabalho.